能通过体壁排出异物的真鲨

　　作者

　　摘要。

　　据观察，一只野生柠檬鲨（negaprion brevirostris）在435天内通过体壁排出摄入的异物。2014年12月6日至2016年12月14日期间，我们在朱诺海滩（佛罗里达州，美国）附近的一个休闲潜水觅食点观察到这条柠檬鲨，共12次。在最后的观察中排出异物后，我们观察到这条柠檬鲨有疤痕组织，并且处于明显的健康状态。至少，这条柠檬鲨在胃壁、体腔和体壁穿孔的情况下能够存活1年以上。这一数据进一步为软骨鱼类的恢复力和复原能力提供了证据。附加关键词：深钩，潜水员观察，肠钩，柠檬鲨，胃外翻，螺旋瓣外翻。

　　2017年1月27日收到，2017年5月2日接受，2017年7月13日在线发布

　　介绍

　　长期以来，鲨鱼对外来物的摄取行为早在文学和大众文化中有出现。这在很大程度上是人类长久以来对解剖着迷的结果，解剖鲨鱼的肚子会露出奇怪的东西，比如圣经、未爆炸的炸弹和滴答表（Gapps2011）。早在1949年的佛罗里达州，就有科学家记录过虎鲨（galeocerdo）的胃内容物，在其胃中发现过石油罐、锡罐、绳子和一大块瓷砖。围绕着摄入事件的动机和原因的话题，可以说重要的问题是，鲨鱼胃中的异物与它们的健康和摄食后的生存是否有关。

　　许多鲨鱼物种能够通过胃外翻来排出物体，胃外翻是一种为人所知的机制，鲨鱼利用这项机制有助于从它们的胃排出不可消化的物质（Brunnschweiler等人2005）。比较著名的事件是，1935年，一只被安置在库奇水族馆的浴池里（悉尼，澳大利亚新南威尔士州）的虎鲨以这种方式在毫无戒心的游客面前吐出一只人类手臂（卡斯尔斯，1995）[]。在圈养和野生环境中的多种软骨类动物被记录在案，它们泄殖腔外翻的肠螺旋瓣伸出来会喷出一些小物体，（Christie 2012；Wiersma等人2016）。但是，如果摄取的对象太大了，或者鲨鱼无法通过这些机制将它吐出来，那么这个个体的命运将会怎样呢？

　　在泰国，科学家对一条被清洗过的鲸鲨（Rhincodon typus）进行尸检，尸检报告表明，死亡原因是摄入硬塑料吸管而造成的内伤（Haetrakul等人，2009）。新加坡动物园饲养的一只幼年沙虎鲨（carcharias taurus）吞食了展品的部分岩石。在3周后未能将物品排出体外，当地饲养员认为有必要通过手术移除物品（劳埃德，2011年）。在这种情况下，鲨鱼无法通过消化系统或胃外翻排出摄入的异物，动物是否可以采用其他方法来清除这些异物呢？

　　在此，我们记录了一只野生成年柠檬鲨（negaprion brevirostris）的观察结果，它能够在435天的时间内通过体腔和体壁排出摄入的异物。在此期间，异物逐渐通过体腔和体壁排出，直至完全排出，体壁持续愈合的唯一外部证据是疤痕组织。据我们所知，这是第一个有文献记载的由软骨鱼类体壁排出异物的数据。

　　材料与方法

　　2014年12月6日至2016年12月14日期间，在佛罗里达州朱诺海滩（20°53’?N，79°59’?W）海岸外的一个名为“柠檬滴”的休闲潜水鲨鱼觅食点，观察到一条成熟的雄性柠檬鲨（估计总长度为250 cm）。每年12月至2月的冬季月份，摄食点就会出现柠檬鲨，这与该地区柠檬鲨的季节性出没相一致（Kessel等人，2014）。

　　伦理考量

　　遵循所有适用的国际、国家和机构动物护理和使用指南。目前的研究是纯粹的观察，因此没有与动物进行身体接触。

　　2014年12月6日至27日的观察资料

　　在2014年12月6日至27日期间的观察中，柠檬鲨在取食地点被研究人员发现过五次，右侧胸鳍前方10-15厘米处有异物伸出。（表1，图1a、，可作为补充材料）。当时还不清楚那异物是什么，只知道它是金属成分。2014年12月27日，在鲨鱼的左腹侧发现一个轻微的隆起。

　　2016年1月2日的观察资料

　　受影响的柠檬鲨返回觅食地，我们观察到金属物体从鲨鱼右侧进一步伸出。这时，我们发现这个物体是一个不锈钢的“鱼桁条”，这是用来截留捕获的鱼的一种Ermen设备，同时能继续捕猎柠檬鲨。（图2），此时，自由端开口的桁条（参见图2b）也突破了体壁并伸出鲨鱼的腹面。

　　2016年2月6日至14日的观察资料

　　2016年2月6日至14日期间，在喂食地点发现受影响的柠檬鲨三次（表1）。鱼钩从右侧和腹侧都进一步伸出。这条受影响的鲨鱼看起来越来越消瘦。我们观察到这一点的过程，鲨鱼左腹侧的隆起可能变得更加突出。由一个堵塞的鱼钩推动体腔壁（图3c，d）。这时，我们看到鱼钩从鲨鱼的右侧完全伸出（图3b），留下弯曲但光滑鱼钩部分在体腔内（图2b）。

　　2016年12月14日的观察资料

　　2016年12月14日，鲨鱼返回觅食地点，鱼桁条从体腔完全弹出（图4a、b）。我们通过疤痕组织确定个体，在这条鲨鱼身上疤痕组织在过去的两个伸出部位都很明显，除了它的大小，性别和特定的胸鳍切口。伤口都是闭合的，上面覆盖着疤痕组织。这时，根据我们对腹围的估算，这条受影响的鲨鱼看起来很健壮，情况也有所改善。

　　图3。2016年2月13日（a，b）6和（c，d）的后续观察显示，柠檬鲨腹侧出现两个伸出体表的异物（a，b）右侧异物（a）和腹侧异物（b）；腹侧异物内嵌在鲨鱼体内，右侧异物在体表伸出部分结构。（c，d）异物从腹侧伸出。在鲨鱼的左边，靠近腹面有个突出物，（c）右侧的异物，（d）左侧的突出物。（乔安妮·弗雷泽摄）

　　图4。2016年12月14日的最终观察显示，异物从柠檬鲨体内完全排出，突出的伤口愈合。（a）右侧面图；（b）腹面图。插图是疤痕组织的特写图像。（由乔安妮·弗雷泽摄)

　　讨论

　　我们只能推测导致柠檬鲨摄取鱼钩的情况。最有可能的情况是，鱼被保留在鱼钩上，柠檬鲨吃掉了它们，结果也无意中吞下了鱼钩。我们相信摄取是进入体腔的唯一合理途径。鱼钩仅仅是一个工具，以保留捕获的鱼，而不是像弹丸那样用于鱼矛枪捕鱼。一名潜水员可以用手把这么大的刚性物体强行刺过自由游动的鲨鱼的体壁，我们认为这种情况是不太可能的。这种不太可能的情况会使伤口周围有相当大的外部裂纹，而这条鲨鱼身上的伤口并没有这种裂纹。我们同样只能推测导致异物最终排出体外的情况，考虑到鱼钩的形状和结构，它很可能是通过鲨鱼右侧的开口离开的。很难确定物体最终是如何被排出的，但我们假设鱼钩要么最后被挂破，要么被潜水员移走。无论是什么原因导致柠檬鲨吞食鱼钩，这条鲨鱼都能在至少435天的时间内排出这一异物。这表明鲨鱼在受到严重的内部创伤后仍然有很高的恢复能力。重要的是，这条柠檬鲨在胃壁、体腔和肌肉壁穿孔的情况下仍然能够存活超过1年。

　　有文献记载，真鲨在受到相当大的外部创伤（bird 1978）后仍然能存活下来并表现出相当大的组织再生能力；然而，我们观察到它们也能抵抗相当大的内部损伤。我们的观察结果与鲨鱼的内脏（或深层）钩伤等其他内伤有关。通常，渔业对鲨鱼有关的死亡率的估算包括内脏钩伤作为释放后生存估算的一个因素（例如Campana等人2006）。我们的说法表明鲨鱼对这种内伤的抵抗力特别强，包括胃壁穿孔。这可能是意料之外情理之中的，因为许多种类的鲨鱼的猎物包括、和等等（Gudger 1949；Strong等人。1990年；查普曼和格鲁伯2002年），所有这些猎物都有可能在鲨鱼食用后造成内部伤害。我们认为，这种内部创伤中恢复的能力将赋予鲨鱼一个强大的适应环境因素，并将在进化上有利于鲨鱼在这种伤害面前生存和繁殖。同样，我们的观察结果也证明了在内脏上钩的鲨鱼身上切割鱼线而不是试图移除鱼钩的做法是可信的，正如其他鱼类物种所证明的那样，这样可以提高存活率（Fobert等人，2009；Weltersbach等人2016）。目前的观察表明，柠檬鲨，很可能还有其他种类的鲨鱼，身体能够排出大型异物，这样它们的摄入就不一定致命了。

　　利益冲突

　　作者声明他们没有利益冲突。

　　补充材料

　　本文的补充材料是

　　视频文件（见https://youtu.be/z6zybpwn0sc）。

　　致谢

　　作者承认卡利普索潜水包机公司的路易斯A罗曼船长（Lake Park，FL，USA）提供持续的船舶支持。这些观察资料，作者还对编辑和两位匿名评论员对早期草案的建设性意见改进了现行版本。

　　参考:

　　Bird, P. M. (1978). Tissue regeneration in three carcharhinid sharks encircled by embedded straps. Copeia 1978(2), 345–349. doi:10.2307/ 1443580

　　Brunnschweiler, J. M., Andrews, P. L., Southall, E. J., Pickering, M., and Sims, D. W. (2005). Rapid voluntary stomach eversion in a free-living shark. Journal of the Marine Biological Association of the United? Kingdom 85(05), 1141–1144. doi:10.1017/S0025315405012208

　　Campana, S. E., Marks, L., Joyce, W., and Kohler, N. E. (2006). Effects of recreational and commercial fishing on blue sharks (Prionace glauca) in? Atlantic Canada, with inferences on the North Atlantic population.

　　Canadian Journal of Fisheries and Aquatic Sciences 63(3), 670–682. doi:10.1139/F05-251

　　Castles, A. C. (1995). ‘The Shark Arm Murders: the Thrilling True Story of a Tiger Shark and a Tattooed Arm.’ (Wakefield Press: Adelaide, SA, Australia.)

　　Chapman, D. D., and Gruber, S. H. (2002). A further observation of the prey?handling behavior of the great hammerhead shark, Sphyrna mokarran: predation upon the spotted eagle ray, Aetobatus narinari. Bulletin of Marine Science 70(3), 947–952.

　　Christie, B. L. (2012). Intestinal eversion in the Atlantic sharpnose shark, Rhizoprionodon terraenovae, a behavior ubiquitous among elasmo?branch fishes? Gulf of Mexico Science 30(1), 50–53.

　　Fobert, E., Meining, P., Colotelo, A., O’Connor, C., and Cooke, S. J. (2009).

　　Cut the line or remove the hook? An evaluation of sublethal and lethal endpoints for deeply hooked bluegill. Fisheries Research 99(1), 38–46.doi:10.1016/J.FISHRES.2009.04.006

　　Gapps, S. (2011). A strange history of shark stomachs. Signals 93, 4–13.

　　Gudger, E. W. (1949). Natural history notes on tiger sharks, Galeocerdo tigrinus, caught at Key West, Florida, with emphasis on food and feeding habits. Copeia 1949(1), 39–47. doi:10.2307/1437661

　　Haetrakul, T., Munanansup, S., Assawawongkasem, N., and Chansue, N. (2009). A case report: stomach foreign object in whaleshark (Rhincodon typus) stranded in Thailand. In ‘Proceedings of the 4th International Symposium on SEASTAR2000 and Asian Bio-logging Science (the 8th SEASTAR2000 Workshop)’, 15–17 December 2007, Phuket, Thailand.

　　pp. 83–85. Available at https://repository.kulib.kyoto-u.ac.jp/dspace/bitstream/2433/71015/1/8thSEASTAR_83.pdf [Verified 30 May 2017]

　　Kessel, S. T., Chapman, D. D., Franks, B. R., Gedamke, T., Gruber, S. H.,

　　Newman, J. M., White, E. R., and Perkins, R. G. (2014). Predictable

　　temperature-regulated residency, movement and migration in a large, highly mobile marine predator (Negaprion brevirostris). Marine Ecolo?gy Progress Series 514, 175–190. doi:10.3354/MEPS10966

　　Lloyd, R., and Lloyd, C. (2011). Surgical removal of a gastric foreign body in a sand tiger shark, Carcharias taurus Rafinesque. Journal of Fish

　　Diseases 34(12), 951–953. doi:10.1111/J.1365-2761.2011.01313.X Strong, W. R., Snelson, F. F., and Gruber, S. H. (1990). Hammerhead shark

　　predation on stingrays: an observation of prey handling by Sphyrna mokarran. Copeia 1990(3), 836–840. doi:10.2307/1446449

　　Weltersbach, M. S., Ferter, K., Sambraus, F., and Strehlow, H. V. (2016).

　　Hook shedding and post-release fate of deep-hooked European eel.

　　Biological Conservation 199, 16–24. doi:10.1016/J.BIOCON.2016.04.015

　　Wiersma, G., Verhoog, P., Fowler, S., and Meekan, M. (2016). The first field observation of intestinal eversion by a shark. Marine Biodiversity 46(1), 17–18. doi:10.1007/S12526-015-0341-9

　　题外话:

　　关于虎鲨吃刺魨的那些事:(资料来自动物吧，飞天风神翼龙，后两张图片来自网络)

　　从图表上看，很多虎鲨的胃容物当中含有刺魨、河魨的成分，主要集中在幼年、亚成年的虎鲨胃中，而成年虎鲨没有。而且概率很高，不像是偶然捕食的。刺魨也算得上是虎鲨比较喜欢吃的一种猎物了，据我所知，除了虎鲨会吃刺魨外，铅灰真鲨和直翅真鲨(加拉帕戈斯真鲨)也会吃刺魨。

　　最后借用一下歌曲《1492 CONQUEST OF PARADISE 》中的歌词:in noremi co-ra

　　tira mine per-i-to

　　ne do—mina.

　　In noreni per-i-pe

　　in noremi co-ra

　　tira mine per-i-to

　　ne do—mina.

　　In noreni per-i-pe

　　in noremi co-ra

　　tira mine per-i-to

　　ne do—mina.

　　in romine tir-meno

　　-ne romine to-fa

　　歌词大意: